Công trình được xây dựng từ tháng 10/2021 và hoàn thành vào tháng 6/2022, được các chuyên gia về lĩnh vực bảo tàng, lịch sử, mỹ thuật tư vấn, lập đề cương trưng bày. Thiết kế kiến trúc tòa nhà Bảo tàng được lấy theo nguyên mẫu ngôi nhà số 34 Lý Nam Đế, từ những ký ức của các thành viên gia đình Đại tướng, cùng nhiều kỷ niệm sâu sắc mà Đại tướng và gia đình đã ở từ năm 1958 đến 1986.

Tại ngôi nhà số 34 Lý Nam Đế, gia đình Đại tướng Nguyễn Chí Thanh đã nhiều lần được đón Chủ tịch Hồ Chí Minh đến thăm. Đặc biệt tại đây, đã diễn ra cuộc họp Bộ Chính trị ngày 6/8/1964 để bàn về sự nghiệp đấu tranh giải phóng miền Nam, thống nhất đất nước.

Hệ thống trưng bày của Bảo tàng gồm 8 chủ đề chính: Quê hương - Cách mạng miền Trung, Việt Bắc, Xây dựng quân đội, Xây dựng hòa bình ở miền Bắc, Cách mạng miền Nam, Ngày 6/7, Tấm lòng những người ở lại, Gia đình - hành trình tiếp nối. Ngoài ra còn có các tiểu đề về Bình Trị Thiên khói lửa, nông nghiệp, đối ngoại, văn hóa văn nghệ, thể thao, ông tướng du kích...

Hệ thống trưng bày giới thiệu hơn 300 ảnh, 220 hiện vật, hơn 150 tài liệu giấy, 23 pho tượng đồng gắn với những dấu mốc quan trọng trong quá trình hoạt động cách mạng của Đại tướng Nguyễn Chí Thanh. 2 không gian tái hiện là phòng làm việc trước đây của Đại tướng ở căn nhà 34 Lý Nam Đế và lán làm việc tại Trung ương Cục miền Nam; trên 100 đầu sách do Đại tướng viết và các tác giả viết về Đại tướng; hệ thống phim tài liệu về thân thế, cuộc đời và sự nghiệp của Đại tướng Nguyễn Chí Thanh.

Trong quá trình tiếp tục hoàn thiện, bảo tàng tiến hành mở cửa đón khách tham quan thử nghiệm, đóng góp ý kiến, từ thứ Ba đến Chủ nhật hằng tuần vào các khung giờ từ 8 giờ 30 đến 11 giờ 30 và 14 giờ đến 17 giờ.